Дионисий — один из главных представителей московской школы иконописи, наследник традиций Андрея Рублева​. Художник расписывал соборы и создавал образы для иконостасов.
Искусство Дионисия направлено на радостное любование. Праздничность, нарядность — вот основное настроение, сразу же определяющее то впечатление, которое роспись производит на зрителя. Светлая нарядность, высокая декоративность в дионисиевских композициях, изысканная грация, милая женственность в их ритме, в их нежном звучании и в то же время какая торжественная.
На краски Дионисий растирал цветные гальки. Радостный колорит создается чистыми, яркими, но вместе с тем темными красками, присущими только Дионисию.
Точная дата рождения художника неизвестна. Считается, что это может быть 1440 или 1444 год. Первые достоверные источники появляются в 1460 году. Юноша работает над настенными фресками вместе с мастером Митрофаном, из Симоновской обители. Судьба сводит юношу с монахом Пафнутием, в миру Парфением Боровским.
В 1467 году, Дионисий в составе артели иконописцев работает над росписью стен Богородице-Рождественского храма Пафнутьево-Боровской обители. Ко времени окончания работ в Боровской обители, Дионисий приобрел необходимую квалификацию и мог самостоятельно выполнять иконописные заказы.
У иконописца появилась своя манера письма. Его образы приобретали определенную вытянутость, нечеткость линий и отрешенность от всего мирского. Они становятся отрешенными и невесомыми. Ни одна работа художника из Боровской обители не сохранилась. Но, их увидел князь Московский Иван III, и высоко их оценил.
В Боровском монастыре Дионисий знакомится с монахом Иосифом Волоцким. В 1479 году, тот организует Иосифо-Волоколамскую Успенскую обитель, а сам становится игуменом. Позднее он приглашает Дионисия вместе с артелью иконописцев для росписи строящихся храмов. Ни одна работа не сохранилась.
В 1481 году, Дионисий со священником Тимофеем, иконописцами по имени Ярец и Коня, отправляются в Москву, для написания иконостаса для Успенского собора Кремля. Основную работу по созданию центральных икон "деисуса" выполняет Дионисий, как опытный и "изящный мастер". Все остальные иконы написаны совместно.
Неоднократно Дионисий со своими мастерами работают над росписью храмов и созданием иконостасов в Иосифо-Волоколамской обители. Считают, что первыми создавались образа иконостаса, а уже в 1486 году начались работы над настенными фресками.
В период с 1480 по 1490 годы Дионисия приглашают для создания иконостаса Троицкого храма Павло-Обнорской обители в Вологде.
Наиболее яркими и известными работами мастера стали росписи церкви Рождества Пресвятой Богородицы Ферапонтова монастыря, датированные 1501-1502 годом. В картинах использованы сюжеты из жизни Девы Марии. Выполнены они в праздничных золотистых тонах и отличаются гармоничным сочетанием желтого, небесного и зеленого цветов.
Даты смерти Дионисия также точно неизвестно. Считается что это 1502 или 1504 год.